Description de nouvelles connections neuronales entre le système nerveux central et les glandes salivaires de tiques

Après avoir déjà publié il y a quelques mois dans la même revue, les premières images animées en 3D de l’appareil buccal de la tique Ixodes ricinus lors de sa prise de repas, Lourdes Mateos-Hernandez et Ladislav Simo (groupe NeuroPaTick) avec leurs collègues ont réussi cette fois-ci à décortiquer l’ultrastructure et le fonctionnement de synapses cholinergiques des glandes salivaires chez deux tiques Ixodes ricinus et Ixodes scapularis. Les auteurs ont pu mettre en évidence la relation (illustrée par des photos d’une qualité exceptionnelle) entre les neurones cholinergiques et les glandes salivaires. Ils ont par la suite identifié et caractérisé la structure moléculaire et la fonction de deux récepteurs cholinergiques de ces glandes salivaires. Les auteurs se sont également intéressé au rôle de cette voie cholinergique lors de l’ingestion d’eau par la tique suite aux périodes de dessiccation. Cette étude pionnière ouvre la voie au développement de nouveaux moyens de lutte ciblée contre les tiques.

Résumé :

Les stades parasitaires d’une tique – caractérisés par l’absorption active de sang à partir d’un hôte, sont souvent considérés comme ses principales caractéristique biologiques - alors même qu’elle passe la majorité de son cycle de vie dans un état de jeûne non parasitaire. Les tiques sont très sensibles à la dessiccation et leur survie dépend du maintien efficace de l'homéostasie de l'eau. Le rôle osmorégulateur des glandes salivaires des tiques est crucial pendant les stades sur et en dehors de leur hôte. De leur activité dépendent le maintien et la survie des tiques dans l'environnement. Dans notre étude, nous avons étudié les voies cholinergiques de deux principaux vecteurs de spirochètes responsables de la maladie de Lyme, la tique européenne du ricin Ixodes ricinus et la tique à pattes noires d'Amérique du Nord Ixodes scapularis. Pour la première fois, la signalisation établie entre les neurones spécifiques du système nerveux central de la tique (synganglion) et ses glandes salivaires est identifiée. Nous avons décrit la structure moléculaire de deux récepteurs cholinergiques exprimés dans les glandes salivaires de ces tiques et déterminé leur fonctionnalité dans des systèmes d'expression hétérologues. Nous avons ensuite testé in vivo si la perturbation des éléments de la synapse cholinergique de la glande salivaire des tiques a un effet sur l’ingestion d'eau chez les tiques fortement déshydratées. Notre étude, décrit pour la première fois l'innervation cholinergique des glandes salivaires des tiques, suggérant qu’elle joue un rôle dans l'absorption d'eau par les tiques en état de dessiccation. Ce nouveau système que nous avons découvert pourrait conduire au développement de stratégies respectueuses de l'environnement pour contrôler plusieurs espèces de tiques dans le monde.

Abstract :

A tick’s parasitic stage—characterized by active blood uptake from a host—is often recognized as the biological hallmark, however they spend the majority of their life cycle in a non-parasitic fasting state. Ticks are very susceptible to desiccation and, their survival depends on effectively maintaining water homeostasis. Tick salivary glands play crucial osmoregulatory roles during both the on- and off-host stages and their activity directly reflects the biological success of ticks in the environment. In our study, we investigated the cholinergic pathways in two principal vectors of spirochetes causing Lyme disease: the European castor-bean tick Ixodes ricinus, and the North American black-legged tick Ixodes scapularis. For the first time we describe the neural connection between the specific neurons in tick central nervous system (synganglion) and their salivary glands. We molecularly characterized two cholinergic receptors being expressed in tick salivary glands and tested their activities in heterologous expression systems. Then we designed an in vivo experiment to test whether disrupting the elements of cholinergic synapse in tick salivary gland may affect water ingestion in severely dehydrated ticks. Our study is the first report describing cholinergic innervation of tick salivary glands and suggest its role in water absorption by desiccated ticks. This novel system we uncovered may lead to the development of environmentally benign strategies to control multiple tick species around the globe.